Die Unterstützung seines ersten Galeristen Felix Landau war entscheidend für Gills frühen Eintritt in wichtige private und öffentliche Sammlungen. Felix Landau war einer der angesehensten Kunsthändler dieser Zeit, mit Galerien an der West- und Ostküste. Bekannte Printmedien, wie z.B. das TIME Magazine, beauftragten Gill mit der Gestaltung ihrer Titelseiten. Hollywood-Stars wie John Wayne und Tony Curtis wurden von ihm porträtiert. Während seines Aufenthalts in Los Angeles wurden seine Gemälde und Zeichnungen in die Sammlungen des New Yorker Museum of Modern Art (MoMA), des Art Institute of Chicago, des Whitney Museum of American Art, New York, sowie von vielen Museen an der Westküste aufgenommen. Große nationale Konzerne wie die Mead Corporation und die Time-Life Corporation kauften seine Gemälde für ihre Sammlungen. Kurz nach dem Tod von Marilyn Monroe im Jahr 1962 nahm das Museum of Modern Art, New York das Marilyn Triptych in seine ständige Sammlung auf. Das Marilyn Triptych zählt zu den zentralen Werken in Gills Gesamtwerk. Bereits 1967 wurde James Gill zusammen mit Künstlern wie Andy Warhol, Robert Indiana, Jasper Johns, Roy Lichtenstein, Robert Rauschenberg, Claes Oldenburg und Edward Hopper ausgewählt, um die Vereinigten Staaten in Brasilien bei einer der wichtigsten Kunstausstellungen der Welt, der „Sao Paulo 9 Biennale“ zu vertreten.

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